Agent Carter beginnt mit der Absturzszene aus dem Film Captain America – The First Avenger. Die Haupthandlung spielt ein Jahr nach den Ereignissen aus Captain America. Der Krieg ist vorbei. Peggy Carter ist Teil einer Sicherheitsbehörde, dem SSR, und dort die einzige Frau. Die anderen Mitarbeiter und ihr Chef Flynn nehmen sie nicht für voll, so dass sie, seit ihrer Versetzung vor drei Monaten, keinerlei Außeneinsätze mehr machen darf. Als sie alleine im Büro ist und erfährt, wo Zodiac zu finden ist, macht sie sich auf eigene Faust auf den Weg. Sie besiegt mehrere Männer und erobert Zodiac zurück. Am nächsten Tag will Flynn sie für ihr Verhalten bestrafen, doch er erhält einen Anruf von Howard Stark. Stark informiert ihn darüber, dass Carter nach Washington kommen und mit ihm die Organisation S.H.I.E.L.D. leiten soll. Flynn informiert Carter widerwillig darüber, dass sie zukünftig S.H.I.E.L.D. leiten soll.